Nuotr.: © Vilensija via Wikimedia Commons
Pirmoji stačiatikių šventykla Rudaminoje įrengta 1866 metais buvusioje Švč. Mergelės Marijos katalikų bažnyčioje ir pavadinta Viešpaties Atsivertimo cerkve. 1874–1876 m. ji išardyta, jos vietoje pastatyta nauja dabartinė akmeninė cerkvė, o iš senosios šventyklos pastatyta medinė kapinių Rudaminos Šv. Nikolajaus Stebukladario koplyčia.
I pasaulinio karo metu cerkvė išvogta. XX a. tarpukariu ji prirašyta Vilniaus Skaisčiausios Dievo motinos cerkvei. 1944 m. per karą cerkvė apgriauta, vėliau nebebuvo atstatyta. Pastato griuvėsiai išlikę iki šių dienų.
